该公园所在的地方，古称凤凰山，曾遍植葡萄牙商人从马六甲引进的凤凰木；而“白鸽巢”的名字则早在十八世纪末就已经出现。
白鸽巢公园历史悠久，公园始建於十八世纪七十年代，原是葡萄牙富商俾利喇（D. Manuel Boaventura Lourenço Pereira）之花园别墅；後曾租予英国东印度公司作为其澳门的办事处及收集植物用的苗圃；十九世纪初，俾利喇的女婿马忌士（Lourenço Caetano Marques）继承物业，其爱好白鸽，曾在此处饲养白鸽多达数百只，白鸽漫天飞舞，场景壮观；1849年，马忌士为了纪念曾在该处隐居并写下不朽史诗《葡国魂》的伟大诗人贾梅士，斥资铸造了一尊贾梅士的半身塑像并将其置於花园内的石洞之中；1885年，政府购置了物业，并将其改建为对公众开放的公园。
而位於白鸽巢公园侧，原为英国东印度公司坟场的基督教坟场。1821年，第一位来华传教的新教传教士马礼逊（1782-1834）因其妻在澳门病故，便以英国东印度公司职员身份，请求公司向澳门政府申请将现址辟为墓园，为澳门第一座基督教墓园。马礼逊是第一位将圣经翻译成中文的人，同时亦是第一本中英文字典作者。墓园分两部分，前为马礼逊小教堂，是澳门第一座基督教传道所，1922年重修，主体为砖木结构，外观古朴典雅，属罗马式建筑样式；後为坟场，有墓塚数十座，埋葬的多为来华英国商人、鸦片战争中在华身亡的英国将领以及基督教传教士。其中着名的有居澳20余载的英国画家乔治．钱纳利（1774-1852）、瑞典首任驻华领事龙斯泰（1759-1835）及马礼逊全家等。坟场早已停止入葬，成为历史古蹟。